Rassim Khelifa, investigador de origen argelino que en la actualidad realiza su tesis doctoral en la Universidad de Zürich, pasó los veranos de 2014 y 2015 en los Alpes suizos recolectando huevos de odonatos (libélulas y caballitos del diablo) para testar mediante experimentos en laboratorio la respuesta de las larvas a la temperatura. Esto le llevó a pasar muchas horas esperando junto a charcas con el objetivo de capturar hembras que venían buscando el agua para depositar los huevos. Uno de esos días, presenció cómo una libélula se lanzaba de cabeza hacia el suelo mientras era perseguida por otra libélula. Sin perder un segundo, cogió su cámara y empezó a grabar. Al acercarse a ambos insectos, pudo comprobar que pertenecían a la especie Aeshna juncea, y que el individuo que cayó a tierra y que permanecía inmóvil, boca arriba sobre el suelo, era una hembra. El macho planeó sobre la hembra durante un par de segundos y se marchó. Rassim pensó que la hembra estaría desvanecida o incluso muerta tras su brusco aterrizaje. Sin embargo, la sorpresa llegó cuando, al aproximarse, pudo comprobar cómo ésta retomaba el vuelo de nuevo sin mayor problema. Inmediata e irremisiblemente, surgió una cuestión: ¿se trataba de una maniobra para engañar al macho? ¿fingió la muerte para evitar el acoso del macho? De ser así, estaríamos ante un comportamiento realmente singular dentro del reino animal. Aeshna juncea es una especie común en las charcas de la zona, por lo que era lógico preguntarse si esa simulación de muerte con trasfondo sexual era un comportamiento habitual en esta especie.

Macho de Aeshna juncea (Foto: Jörg Hempel, bajo licencia Creative Commons).

Para responder a estas cuestiones, Rassim estudió el comportamiento reproductivo de A. juncea durante 72 horas en julio y agosto de 2015 en 2 localidades, desde las 10:00 hasta las 16:00 horas. En ambas charcas, la vegetación de la orilla, donde ocurre la mayoría de las puestas de huevos, era relativamente densa y la altura media de las manchas rondaba los 60 cm. Al igual que para otras muchas libélulas, el periodo reproductivo de las hembras de esta especie puede estar dividido en cuatro eventos secuenciales principales: llegada de las hembras al lugar de reproducción, cópula, puesta de huevos y marcha del lugar de reproducción. De forma general, los machos adultos aguardan cerca del agua esperando la llegada de las hembras. Cuando éstas llegan a la charca, los machos las interceptan en el aire y ambos establecen la rueda copulatoria. Las cópulas tienen lugar cerca de la charca, con frecuencia colgados sobre una planta que sirve de apoyo. Después de la cópula, el macho se separa de la hembra y vuela lejos. De forma diferente a otras especies, la hembra de A. juncea deposita los huevos en solitario, sin la protección del macho. Las hembras son, por tanto, vulnerables a la coacción por parte de los machos en ese momento ya que un buen número de ellos están constantemente patrullando cada rincón de la charca buscando pareja. Para superar esta presión, las hembras muestran estrategias de comportamiento tanto preventivas como de protección para evitar el hostigamiento durante la ovoposición (puesta de huevos) y alejamiento del sitio de reproducción.

Rassim planteó la hipótesis de que las hembras elegían áreas protegidas de la charca para evitar ser vistas por machos, la cual fue corroborada por los datos que recogió: el 71% y el 69% de las hembras dejaron huevos en sitios con una elevada densidad de vegetación en cada una de las localidades, respectivamente. Tras esto, llevó a cabo un experimento en el cual redujo la densidad de machos a la mitad en 2 sitios durante un día, lo que se tradujo en una menor predilección de las hembras por las zonas de vegetación densa para depositar los huevos, así como en un menor número de casos de persecución de machos hacia hembras. Estos resultados sugieren que la presencia de machos determina la selección de hábitat en las hembras, y por tanto la ocupación de partes de la charca densamente vegetadas durante la ovoposición podría ser un comportamiento para evitar machos no deseados.

Odonato del suborden Epiprocta (alas desplegadas al posarse), comúnmente conocidos como libélulas.                           Ejemplar perteneciente a la especie Trithemis kirbyi (Foto: Félix Picazo).

Para evaluar las estrategias de protección de las hembras durante el acoso, Rassim estudió el comportamiento de éstas durante su marcha del lugar de reproducción, que es probablemente la fase donde las hembras son más vulnerables a ser perseguidas por los machos. Cuando la hembra intenta abandonar el lugar de ovoposición, los machos las persiguen en el aire. De las 35 hembras observadas siendo perseguidas por machos, el 89% tomó la decisión de abortar el vuelo lanzándose en picado contra el suelo. Todas las hembras que no chocaban contra el suelo o la vegetación fueron interceptadas por un macho. El 71% de las hembras que se dejaron caer, lo hicieron más frecuentemente sobre vegetación como arbustos y herbazales densos, frente al 29% que lo hizo sobre áreas abiertas de suelo desnudo. Tras la caída, la muerte simulada fue observada en el 87% de los casos. De las 27 hembras inmóviles, 21 (77,7%) tuvieron éxito a la hora de engañar a los machos. Así, la alta frecuencia de simulación de muerte en ambos sitios sugiere que este comportamiento es común en la especie. Además, el hecho de que los machos no puedan detectar a las hembras inmóviles subraya la importancia del movimiento para que los machos detecten a las hembras, lo que es habitual en muchos odonatos.

Para testar si las hembras eran sensibles a la manipulación durante la muerte simulada, Rassim intentó atrapar con las manos hembras en dicha actitud tras el acoso del macho. En general, fue una misión imposible, ya que éstas se activaban de repente y emprendían la huida velozmente. De los 31 intentos de captura, 27 hembras escaparon de forma exitosa (87%). Por lo tanto, cuando las hembras muestran muerte simulada están perfectamente conscientes y listas para evitar molestias y posibles depredadores.

Odonato del suborden Zygoptera (alas plegadas al posarse), comúnmente conocidos como caballitos del diablo. Ejemplar de la especie Calopteryx xanthostoma (Foto: Félix Picazo).

Así pues, cabe preguntarse cómo ha evolucionado esta simulación de muerte con connotaciones sexuales. Por un lado este comportamiento podría ser el resultado de un proceso de exaptación. Como la simulación de muerte ya existe en el repertorio de comportamiento de las libélulas, las hembras de esta especie habrían ampliado el uso de esta función antidepredadora para evitar la coacción de los machos. Por otro lado, el origen de esta exaptación es probablemente un conflicto sexual donde cada sexo adopta estrategias reproductivas diferentes y que mejor sirven a su propio éxito reproductivo y de supervivencia. El sistema de emparejamiento de esta especie está predispuesto al conflicto sexual a causa de la vulnerabilidad durante la ovoposición en solitario: los costes en términos de salud física debido a la persecución a que son sometidas por parte de los machos y la sex-ratio altamente sesgada hacia los machos en los lugares de ovoposición puso a las hembras bajo condiciones reproductivas extremas que requieren respuestas efectivas para superar los costes reproductivos y de supervivencia. Así, las hembras que llevan a cabo la simulación de muerte probablemente padecen un menor hostigamiento, sobreviven más tiempo y producen más descendencia.

Estado larvario perteneciente al género Aeshna. Los juveniles de libéluas y caballitos del diablo son acuáticos (Foto: André Karwath Aka, bajo licencia Creative Commons).

La simulación de muerte sexual es uno de los comportamientos más raros en la naturaleza y, debido a su escasez, ha recibido poca atención en ecología del comportamiento. Actualmente, está restringido solo a artrópodos. Sería interesante saber si esta escasez es cierta o solo un artefacto relacionado con la falta de investigaciones comportamentales o la dificultad de detectar este comportamiento. Esta investigación abre un campo apasionante: conocer cómo de extendida está la simulación de muerte sexual entre artrópodos y si ocurre en otros filos. Además, estas investigaciones deberían procurar obtener información tanto comportamental como fisiológica, ya que la simulación de muerte podría ser estrictamente de comportamiento mientras el animal está consciente y sensible a la manipulación (como la especie protagonista), pero podría incluir cambios fisiológicos donde el animal está inconsciente, fisiológicamente fuera de juego y sin respuesta al contacto físico (como en las zarigüeyas). Este nuevo caso de simulación de muerte con trasfondo sexual señalado aquí es una buena muestra de los apasionantes hallazgos que la ciencia sigue ofreciendo, incluso en especies comunes en áreas bien estudiadas. Finalmente, esta investigación también pone de relieve cómo la diversidad de comportamientos podría ser sorprendentemente comparable a la diversidad de tallas, formas, estructuras y coloraciones de organismos sobre la Tierra.

Artículo original:

Faking death to avoid male coercion: extreme sexual conflict resolution in a dragonfly (Khelifa 2017; Ecology 98: 1724-1726; doi: 10.1002/ecy.1781).

Entrada escrita por Félix Picazo, Tano Gutiérrez y Daniel Bruno